剣持警部(沢村一樹)の幼なじみで、由緒ある巽家に嫁いだ紫乃(仙道敦子)の元に脅迫状が届いた。

剣持警部は、一はじめ(道枝駿佑)と美雪(上白石萌歌)を連れ、巽家のあるくちなし村に向かうが、そこで見た鎧武者姿の男達に戸惑う。巽家使用人の猿彦(田鍋謙一郎)によると、昔、巽家に首を斬られた落ち武者の霊を鎮める生首祭での仮装だという。

「祭りの明ける明後日までに巽家の次の当主の生首頂戴しに参上つかまつり候」
脅迫状は、“首狩り武者”を名乗る人物からで、巽家に恨みを持つ者からと思われたが…。

紫乃の亡き夫は、財産と家督を先妻との子である長男の龍之介(吉村界人)ではなく、連れ子の二男、征丸(福山翔大)に継ぐと遺していた。そのため兄弟の仲は劣悪で、脅迫は龍之介の仕業だと疑う征丸。

そんな中、亡き夫の友人だと名乗る客人の赤沼が、脅迫状の送り主を教えるからと、一はじめをからくり部屋に呼び出す。行ってみると、回転扉の先に首のない赤沼の姿が！
さらに、生首祭を訪れた一はじめと美雪の前に“首狩り武者”が姿を現し、新たな首が転がり…。

紫乃のために剣持警部が立ち上がる。
「一はじめのじっちゃんの名にかけて！」
旧家の血をめぐる驚愕の秘密が明らかになるが…。